FORMIGAS E INFECÇÕES BACTERIANAS EM UM CENTRO DE TERAPIA
INTENSIVA
Unitermos: Infecções hospitalares,
formigas, vetores, CTI.
ANTS AND BACTERIAL INFECTIONS
IN AN INTENSIVE CARE UNIT
Key-words:
cross infection, ants, mechanical vectors, ICU.
RESUMO: Infecções estão entre as principais causas de óbito nos Centros
de Terapia Intensiva. No CTI de Hospital de Belo Horizonte foram vistas
formigas nas paredes, equipamentos e, ocasionalmente, sobre pacientes,
despertando preocupação. Três gêneros de formigas foram identificados: Paratrechina longicornes, Pheidole sp e Brachimirmex sp., as duas
primeiras sobre pacientes. Fontes de alimentos utilizadas pelas formigas
e vias de acesso aos pacientes foram documentadas, no intuito de orientar
medidas de controle e redução de potenciais danos causados por elas. Usando
técnica asséptica, exemplares de P.
longicornes apanhadas em pacientes e no ambiente foram semeadas em
ágar-sangue, tendo sido isolados Staphilococcus
epidermidis, Staphilococcus aureus,
Staphilococcus saprophiticus, Acinetobacter, Enterobacter e bacilos
gram-positivos. Staphilococcus aureus,
Enterobacter e Acinetobacter sp, reconhecidas
causas de infecções graves, foram isolados de formigas colhidas em pacientes,
não das colhidas no ambiente. As culturas de formigas colhidas em pacientes
apresentaram número significativamente maior de UFC quando comparadas às
culturas de formigas do ambiente e controles (p=0,022773). O risco de se encontrar formigas em um paciente para
cada dia de permanência neste CTI foi calculado em 3,1%. Esse risco parece
maior para os leitos próximos às colônias. Considerando os hábitos das
formigas, disseminação direta de bactérias paciente/paciente é improvável, mas
a chance de formigas transportarem, num mesmo paciente, fômites para outros
pontos do corpo ou contaminarem equipamentos é evidente. Ainda que elas sejam
disseminadoras pouco eficientes de infecções, a alta vulnerabilidade dos
pacientes e o grande pêso que infecções têm na sua mortalidade, além do
desconforto causado por ela, torna imperativo o controle destes insetos.
Aspersão periódica de inseticidas de ação residual teve bom efeito no seu
controle, mas vigilância para sua detecção deve ser contínua.
ABSTRACT: Infections are among the major causes of patient’s deaths on
Intensive Care Units (ICU). We found ants on walls, devices and, some times, on
patient of a Belo Horizonte city hospital ICU, what concerned us.Three ants
species were identified: Paratrechina longicornis, Pheidole sp.
and Brachimyrmex sp. Their food sources and ways to achieve the patients
were assessed, in order to guide control measures and reduce potencial damages.
P.longicornis were catched from patients with asseptic techinics and
cultivated on blood-agar. Staphilococcus epidermidis, Staphilococcus
aureus, Staphilococcus saprophiticus, Enterobacter, Acinetobacter
and gram-positive baciles were isolated. Of these, Staphilococcus aureus
, Enterobacter and Acinetobacter are commom cause of severe
infections and were recovered from cultures of
patient’s ants only, not from cultures of ants captured on the
enviromment. The risk to find ants on a patient, in at least one day during the
permanence in these ICU for each patient, were calculated as 3,1%, but may be
higher for beds close to the colonies. Considering ants ethology, direct transmission of
bacteria among patients seems to be improbable, but contamination of wounds
with bacteria from the patient himself and contamination of devices is an
obvious risk. Although their poor efficacy on infections dissemination, the
high patients vulnerability to infections, the diconfort caused by them and the
great impact of infections on such patients makes ants control an imperative.
Periodical aspersion of residual insecticides was effective, but a surveillance
to detect their presence must be continuous.
INTRODUÇÃO:
Infecções
hospitalares ocorrem 2 a 5 vezes mais frequentemente entre pacientes internados
nos Centros de Terapia Intensiva (CTI) que entre outros pacientes, e são
importante causa de aumento do tempo de permanência, da mortalidade e dos
custos do tratamento[1] [2].
A fonte das infecções pode estar associada a fatores insuspeitados: em 1914,
Wheller[3]
mencionou o risco de veiculação mecânica de bactérias por formigas e baratas
encontradas nos hospitais. Essa transmissão se dá basicamente por contaminação
da superfície corporal, partes bucais e pernas/pés ao caminhar ou se
alimentarem em materiais contaminados.
Embora
baratas também possam acumular patógenos (ex: Salmonella sp) no trato digestivo e os disseminarem nas fezes ou ao
regurgitarem alimento, essa forma parece pouco importante para formigas, mesmo
que possa ocorrrer disseminação formiga-formiga, quando operárias regurgitam
alimento para outras operárias ou para larvas. Além de bactérias, baratas são
implicadas na disseminação de lepra, tuberculose, helmintos, protozoários e
vírus da hepatite[4], enquanto formigas do
gênero Solenopsis foram apontadas
como potenciais disseminadoras de disenterias[5].
Donisthorpe[6],
em 1945, relatou transmissão de varíola por formigas no Egito; Ali e Bennet
(1986) as acusam de transmitir infecções estreptocóccicas em berçários da Índia[7].
Monomorium pharaonis (Linnaeus), a
“formiga faraó”, é reconhecida há décadas como problema nos hospitais alemães,
onde contamina suprimentos e equipamento cirúrgico esterilizados[8],
sendo considerada ameaça ainda hoje[9].
Chadee e Le Maitre (1990) referem, além
de Monomorium, outras 3 espécies de
formigas - de larga distribuição nas américas - como problema de saúde pública
em hospitais e fábricas de alimentos de Trinidad, onde contaminam produtos e
equipamentos[10]. Formigas são também
hospedeiras intermediárias de cestódeos de importância veterinária[11]
[12].
No
ambiente hospitalar formigas operárias em expedições de forrageamento exploram
praticamente qualquer tipo de líquido ou matéria orgânica. Uma vez localizadas
fontes de alimento ou água, pouco se desviam das trilhas marcadas por ferormônios
(o que tem importância por diminuir a probabilidade de disseminação de
patógenos entre pacientes). Elas são atraídas por pacientes com lesões
supurativas, sangue ou sudorese intensa. Os ninhos, com temperatura entre 27 e
38’C, humidade de 80% e alimentos estocados, uma vez contaminados podem se
tornar reservatórios de Serratia
marcescens (3 semanas); B. globigii
(longos períodos); Pseudomonas sp. por tempo ignorado. Desse modo podem
disseminar infecções nos pacientes ou ao contaminar equipamentos estéreis, por
invasão dos pacotes de material cirúrgico e de procedimentos, inclusive aqueles
estocados após auto-clavagem, podendo passar desapercebidas[13].
Este
artigo descreve achados bacteriológicos resultantes da cultura de formigas
colhidas ao serem encontradas em pacientes internados no Centro de Terapia
Intensiva de um hospital de referência de Belo Horizonte, o que acreditamos
seja fato inédito: a escassa literatura disponível descreve formigas de
ambientes hospitalares, mas não diretamente colhidas de pacientes. Outros
pontos importantes para a compreensão do seu papel na disseminação de infecções
e que possam orientar para seu controle são discutidos.
METODOLOGIA:
Tendo
sido constatadas formigas em pacientes do CTI, foram feitas colheitas (abaixo
descritas) e iniciada busca ativa diária no período de 15 a 31/março/1997 nos
leitos de clínica de adultos. As buscas aconteceram pela manhã, entre 6:00 e
7:00h, sendo vistoriados o leito, o paciente (principalmente onde houvesse
soluções de continuidade na pele ou presença de secreções), equipos de soro e
demais equipamentos de suporte a ele conectados (ex: sondas, catéteres,
eletrodos, tubos dos respiradores, traqueostomias). Ao mesmo tempo, as
dependências do CTI foram vistoriadas em busca de formigas. Secreções e sangue
dos pacientes onde se encontraram formigas foram também enviadas para cultura e
os achados comparados aos das culturas semeadas com formigas.
Colheita de formigas das pacientes:
Em
duas pacientes (boxes 4 e 5) foram encontradas formigas (Paratrechina longicornes), sendo que no box 5 foram achadas por 3
dias consecutivos. Ao todo foram colhidas 7 formigas de pacientes.
A
paciente do box 4 (aqui designada como paciente 1) era uma mulher de 33 anos,
admitida devido a trauma torácico por arma de fogo. Houve fratura e
osteomielite esternal, em tratamento com a cavidade torácica aberta quando da
colheita das formigas, que se aglomeravam junto ao curativo cirúrgico. Tinha
também pneumonia com formação de pneumatoceles e derrame pleural, diagnosticada
clínica e radiologicamente como estafilocócica. Três das formigas que
caminhavam sobre equipo conectado à veia sub-clávia direita foram derrubadas
com toque no equipo, diretamente sobre placas de cultura com ágar-sangue, sem
contato da mão enluvada nem com as formigas nem com as placas. Para efeito de
controle, outra placa foi posicionada sob o mesmo equipo e repetido o mesmo
movimento (toque no equipo) sobre ela. As quatro placas (3 com formigas e 1
controle) foram imediatamente incubadas em estufa a 37’C e lidas após 24 e 48h,
assim como todas as demais placas citadas a seguir. Uma quinta placa foi
semeada com formiga colhida sobre a pele do tórax usando gaze estéril. Essa
paciente foi tratada com vancomicina, ciprofloxacim e amicacina, com alta após
28 dias no CTI.
No
box 5 estava outra paciente (paciente 2), 47 anos, admitida para tratamento de
pneumonia de aspiração após tentativa de auto-extermínio com ingestão de NaOH e
ácido muriático. Apresentava esofagite e gastrite químicas graves. Estava com
jejunostomia, sondas naso-gástrica e vesical, traqueostomia, catéter para
medida de pressão venosa central na veia femural direita e sedada. Além da
pneumonia, hemocultura evidenciou sepsis por Acinetobacter sp. Tratada com meropenem e amicacina, boa evolução,
alta após 43 dias no CTI.
Aí
foram feitas três colheitas: a primeira de uma das formigas que caminhavam
sobre o tórax da paciente e se aglomeravam junto à traqueostomia, onde havia
secreção sanguinolenta: usando máscara cirúrgica e luvas, gaze estéril foi colocada
sobre as formigas que nela subiram, uma delas derrubada sobre a placa de
cultura. Como controle, outra gaze igualmente estéril foi aposta sobre o mesmo
local da pele mas sem permitir que formigas subissem nela, e também agitada
sobre outra placa. Formiga que caminhava sobre a cânula da traqueostomia também
foi colhida: tubo de ensaio estéril foi aposto sobre a cânula, e quando a
formiga passou para o tubo ele foi tampado. Em seguida foi acrescentado com
seringa 1,0 mL de soro fisiológico estéril ao tubo, que foi agitado e semeado
na placa. Placa controle foi semeada com soro proveniente de tubo que sofreu o
mesmo processo de aposição à cânula, foi tampado, recebeu o soro, foi agitado e
derramado sobre placa. A terceira formiga desta paciente foi colhida sobre
equipo da bomba de infusão, com técnica já descrita (derrubada sobre a placa).
Colheita de formigas do ambiente:
Feitas
duas colheitas de formigas do ambiente, cada uma com sua placa controle: a)oito
das formigas que caminhavam sobre as paredes da sala dos médicos e b)cinco das
paredes dos boxes, longe dos pacientes e dos boxes foram derrubadas com
movimento de varredura por gaze estéril sobre as placas. As placas controle
foram expostas ao mesmo movimento de varredura sobre a parede.
Análise
estatística foi feita com EPI-INFO 6.0.
RESULTADOS E DISCUSSÃO:
Durante
o período do estudo, a média de ocupação dos leitos foi de 8 pacientes/dia, com
total de 128 pacientes/dia, dos quais 4 pacientes/dia infestados por formigas:
o risco de se encontrar formigas em um paciente a cada dia de permanência no
CTI foi de 3,1%. Como foram encontradas em “apenas” 2 pacientes, não foi
possível realizar análise comparativa de características eventualmente
“atrativas” dos pacientes.
Três
gêneros de formigas foram encontradas: Paratrechina
longicornes e Pheidole sp
inclusive nos leitos e pacientes, Brachimyrmex
sp. só no ambiente, próxima às áreas externas, sugerindo ser “visitante”.
Apenas P. longicornes, encontrada em
grande quantidade, foi colhida para as culturas porque quando foram encontradas
Pheidole sp. (num terceiro paciente
grande queimado) o estudo já estava em conclusão.
Nos
pacientes “infestados”, foram vistas invadindo tubos do respirador (inclusive
cânula da traquestostomia), explorando cantos dos olhos, lábios e ângulo bucal,
traqueostomias, escaras, ferimentos, secreções e sujidades orgânicas dos
pacientes; sobre curativos de fratura exposta, bolsa de colostomia e de
toracotomia (com o tórax ainda aberto) invadindo campo cirúrgico durante
procedimento e sobre pontos de sutura e venóclise.
No
ambiente, foram encontradas na bancada de preparo das soluções medicamentosas,
aglomeradas em torno de gotas de soro, nas paredes e bordas das pias, sobre as
bombas de infusão contínua e bancadas dos monitores computadorizados. Raramente
encontradas no chão, talvez pela constante presença de desinfetantes.
Imediatamente
após a colheita, o trajeto das formigas foi identificado e limpo com álcool,
impedindo que continuassem a chegar às pacientes. Apesar disso, no box 5 ainda
foram vistas nos dois dias seguintes, tendo a paciente sido removida e o box
submetido a limpeza, após o que desapareceram. Na sala dos médicos e na bancada
de preparo de soluções elas só foram controladas após aspersão de inseticida.
Aparentemente
duas colônias de P. longicornes
incluem o CTI na área que exploram: uma frequenta os boxes do lado leste e a
sala de preparo de soluções (onde está seu ninho), a outra explora os boxes dos
lado oeste e norte, além da sala de prescrições, e tem o ninho localizado no
exterior do prédio. Pheidole sp. tem
colônias na parede dos boxes 13 e 15.
Fontes
de alimentos para P. longicornes
identificadas no CTI foram a)restos dos alimentos consumidos pela equipe (na
sala de prescrições e na copa), b)líquidos orgânicos dos pacientes (encontrados
em gazes e/ou compressas sujas, gotejamentos no chão ou nos próprios pacientes,
como secreções de ferimentos) e c)outros insetos, atraídos pela intensa
iluminação ambiente (principalmente pequenos lepidópteros) ou também habitantes do CTI (foi vista ninfa
de Blatella germanica sendo arrastada
por operárias).
Tabela 1: Análise
estatística dos números de Unidades Formadoras de Colônias (UFC) conforme fonte
da formiga.
|
Placas
controle
n=6
|
Placas
semeadas com formigas do ambiente
N=13
|
Placas
semeadas com formigas dos pacientes
n=7
|
N° máximo de UFC
|
1
|
21
|
500*
|
N° médio de UFC
|
0,333
|
5,385
|
213,857
|
N° mínimo de UFC
|
0
|
0
|
0
|
Desvio padrão
|
0,516
|
7,89
|
209,449
|
N° de culturas
negativas
|
4 (66,67%)
|
3 (23,08%)
|
2 (28,57%)
|
N° de culturas
positivas
|
2 (33,33%)
|
10 (76,92%)
|
5 (71,43%)
|
*2 das placas tinham número incontável de UFC, sendo
atribuído 500 como forma de tornar possível o cálculo estatístico. As outras 5
placas tinham os seguintes números: 0, 0, 142, 168 e 187.
Comparação
entre os números de UFC conforme a fonte da formiga usada para cultura (tabela
1) resultou em Kruskal-Wallis-H de 7,564, considerando 2 graus de liberdade, e p = 0,022773. Esse resultado, de valor
muito limitado pelo tamanho da amostra, sugere que formigas colhidas diretamente
nos pacientes portam maior número de bactérias que as colhidas no ambiente.
Possível explicação para esse achado (além do acaso) é o hábito das formigas de
se limparem a curtos períodos: as do ambiente podem ter tido tempo de removerem
a maioria das bactérias, carreando mais esporos que formas vegetativas,
enquanto as dos paciente poderiam ainda estar contaminadas com formas
vegetativas em grande número. Também o número de espécies de bactérias isoladas
das formigas colhidas em pacientes foi maior que nas colhidas no ambiente, mas
sem significância estatística. Não houve diferenças entre culturas de formigas
colhidas nas paredes dos boxes e da sala de prescrições, quanto a número de UFC
ou espécies de bactérias encontradas.
Tabela 2 - Comparação dos
achados às culturas de formigas e fluidos corpóreos em cada paciente.
|
Formigas
|
Flúidos corporais
|
||
|
Local de colheita
|
Resultado da cultura
|
Tipo de fluido
|
Resultado da cultura
|
Paciente 1
|
Equipo de
catéter conectado
à v. Sub-clávia
|
Staphilococcus epidermidis,
BGP**
|
Secreção
traqueal
|
Staphilococcus aureus
(MARSA)
Pseudomonas aeruginosa
|
|
idem
|
Staphilococcus aureus*,
Staphilococcus epidermidis
|
Sangue
|
negativa***
|
|
idem
|
Negativa
|
Urina
|
negativa***
|
|
Pele do tórax
|
Acinetobacter sp, Staphilococcus
epidermidis, BGP
|
|
|
Paciente 2
|
Equipo do soro
|
Negativa
|
Sangue
|
Acinetobacter
|
|
Cânula da
traqueostomia
|
Enterobacter cloacae
|
Secreção
traqueal
|
Enterobacter cloacae
|
|
Bomba de
infusão
|
Staphilococcus epidermidis
|
Urina
|
Enterobacter cloacae
Klebisiella pneumoniae
|
*A paciente 1 teve quadro de pneumonia com derrame pleural
e pneumatoceles, diagnosticada radiológica e clinicamente como de etiologia
estafilocócica. ** BGP = Bacilos Gram-positivos “difteróides”, considerados
contaminantes. MARSA=“Methicillin-Ampicillin Resistant Staphilococcs Aureus”
*** Culturas feitas em vigência de antibiótico-terapia com vancomicina,
ciprofloxacim e amicacina.
Conforme
mostrado na tabela 2, embora na paciente 2 tenha havido coincidência entre o
agente da infecção urinária, da secreção traqueal e uma das bactérias isoladas
da formiga colhida na cânula de sua traqueostomia (Enterobacter cloacae) os perfis de sensibilidade aos antibióticos
foram diferentes. Também houve coincidência entre a bactéria isolada da
secreção traqueal e de formiga da paciente 1 (Staphilococcus aureus - MARSA), mas não foi feito antibiograma do Staphilococcus aureus isolado da
formiga. Observe-se que a paciente 1 também apresentava pneumonia
estafilocócica (diagnóstico clínico e radiológico).
O significado destes achados é
difícil de ser estabelecido já que ambas as bactérias são comuns no CTI: é
possível que as formigas tenham simplesmente se contaminado com a flora das
pacientes. Desse modo, não há como estabelecer relação causal entre aquelas
coincidências e os quadros clínicos, embora fique claro o risco de transporte
das bactérias pelas formigas. A tabela 3 reúne achados bacteriológicos de
quatro estudos, inclusive este. A bactéria mais frequentemente isolada das
formigas foi o Staphilococcus epidermidis,
o que reproduz achados de Beatson (1972)13.
Tabela
3 - Achados de 4 estudos sobre formigas como vetores mecânicos de bactérias em
hospitais.
Autor e ano
|
Local
|
Fonte da formiga
|
Espécies de formigas
|
Bactérias encontradas**
|
Chadee e Le Maitre
1989
|
Trinidade
|
enfermarias pediátrica e neonatal
|
Monomorium
pharaonis
Tapinoma
sessile
Solenopsis sp
Solenopsis
molestus
|
Klebsiella
pneumoniae, Proteus mirabilis, Pseudomonas sp., Streptococcus
(grupo enterococo) e 3 outras bactérias “não patogênicas”.
|
WHO
1988[14]
|
EUA
|
ambiente hospitalar
|
não informado
|
Salmonella sp,
Pseudomonas sp
Staphilococcus
sp, Streptococcus sp, Clostridium spp
|
Beatson
1972
|
EUA
|
CTIs, enfermarias, cozinhas e banheiros de 9 hospitais
americanos
|
Monomorium
pharaonis
|
Staphilococcus
epidermidis, Staph. aureus, Pseudomonas aeruginosa, Ps. Fluorescens,
Acinetobacter anitratus, Bacillus sp, Escherichia coli, Klebisiella spp, B
cereus, B pumilis, Clostridium welchii, Cl. cochlearium, Providence spp,
Sarcina lutea, Streptococcus pyogenes, St. faecalis, Proteus spp, Neisseira sicca,
|
Campos e Moura, 1997
|
Brasil
|
CTI
|
Paratrechina
longicornes***
Pheidole sp.
Brachimyrmex
sp.
|
Staphilococcus
epidermidis, Staph. saprophiticus, BGP, BGNNI*
|
|
|
Pacientes do mesmo CTI
|
P.
longicornes***
Pheidole sp.
|
Staphilococcus
aureus, Staph. epidermidis, Acinetobater, Enterobacter cloacae, BGP
|
Obs: *BGP=Bacilos gram-positivos “difteróides”.
BGNNI=Bacilos gram-negativos não identificados. **Meios de cultura diferentes.
***Apenas P. longicornes semeada em cultura.
CONCLUSÕES:
Formigas,
como outros insetos, têm hábitos de higiene corporal e não são bons
disseminadores mecânicos de patógenos para humanos. Em situações especiais,
como acontece nos CTIs, os pacientes, sedados e com muitas soluções de
continuidade na pele e mucosas, se tornam fonte de alimentos e também
potenciais foco de bactérias.
Considerando
etologia das formigas, o risco de veiculação de bactérias entre pacientes
parece menor que o risco de auto-infecções (contaminação de soluções de
continuidade de um mesmo paciente por bactérias trazidas por formigas de outra
parte do corpo do mesmo paciente). Contudo, é conhecida a possibilidade dos
ninhos de formigas agirem como reservatórios de bactérias patogênicas.
Posto que nossos
resultados sugerem maior contaminação das formigas colhidas diretamente nos
pacientes que das colhidas no ambiente, sugerimos que estudos similares futuros
repitam essa comparação.
Nossos
achados nos permitem discordar de James e Harwood (1973) que atribuem às
formigas “a very minor role in the dissemination of pathogenic organisms”[15]:
embora em termos genéricos essa afirmação possa ser verdadeira (aparentemente
são vetores mecânicos pouco eficientes), sua importância na veiculação de
bactérias patogênicas numa situação de alta vulnerabilidade como nos Centros de
Terapia Intensiva não nos parece tão pequena. Se considerarmos também o
desconforto que causam e o impacto da sua presença na confiança que familiares
têm no serviço (o que mina a relação médico/familiares) o seu controle torna-se
imperativo.
Medidas
de controle dos insetos devem incluir diminuição da disponibilidade das fontes
de alimentos e água - principalmente restos deixados pela equipe na copa e sala
de prescrições - e de soluções na sala de preparo; asperção de inseticidas com
ação residual e eliminação das colônias estabelecidas dentro do CTI. Ao serem
percebidas em algum leito, faz-se necessário identificar o seu trajeto para
destruição das trilhas de ferormônios. Proteção de ferimentos vulneráveis e
inspeção cuidadosa do leito antes da realização de procedimentos invasivos de
alta vulnerabilidade, como a implantação de catéteres intracardíacos, é
recomendada.
O uso de
inseticidas nos parece mandatório: ao final deste estudo foram feitas três
aspersões de inseticida de ação residual, com ótimo efeito. Contudo, oito meses
após a última aspersão, operárias de P.
longicornis voltaram a ser vistas nas janelas do CTI: a ameaça não deixou
de existir, havendo necessidade de contínua vigilância.
Agradecimentos: A Antônio dos
Santos Maciel, do Laboratório de Bacteriologia do Hospital João XXIII, pela
realização das culturas e identificação das bactérias.
A Luzia Márcia Araújo e Geraldo
Wilson Afonso Fernandes, do Laboratório de Ecologia de Herbívoros Tropicais -
Instituto de Ciências Biológicas da Universidade Federal de Minas Gerais - pela
identificação das formigas.
BIBLIOGRAFIA:
[1]Sanitarista
e Residente em Infectologia do Hospital Eduardo de Menezes - FHEMIG.
[2]Intensivista.
Coordenador do CTI do Hospital João XXIII - FHEMIG
[1]WEINSTEIN,
R.A. Epidemiology and control of nosocomial infections in adult intensive care
units. Am. J. Med. (suppl 3B): 179s,
1991.
[2]PORIES,
S.E., GAMELLI, R.I., MEAD, P.B. et alii. The epidemiological features of
nosocomial infections in patients with trauma. Arch. Surg. 126:97, 1991.
[3]WHELLER,
W.M. Am. J. Trop. Dis. Prev. Med.
2:160, 1914, apud BEATSON, S.H.
Pharaoh’s ants as pathogen vectors in hospitals. The Lancet 1 (747):425-427,
fevereiro de 1972.
[4]LANE,
R.P., CROSSKEY, R.W. Medical insects and
arachinids. London: Chapman & Hall, 1995. cap. 12, Cockroaches
(Blatraria), p 480-482.
[5]SMITH
M.R. Formicidae. in Musebeck, Krombein and Townes, Hymenoptera of America North and Mexico -
Synoptic Catalog. US Dept. Agr. Monograph., 2:812, 1951, apud JAMES, M.T., HARWOOD, R.F. Herm’s Medical Entomology. 6a ed.
(London): The MacMillian Company Collier-MacMillan Limited, 1973. p397-398.
[6]DONISTHORP,
H. Ants as carriers of disease. Entomology
Monthly Mag. 81:185, 1945, apud
JAMES, M.T., HARWOOD, R.F. Herm’s Medical
Entomology. 6a ed. (London): The MacMillian Company Collier-MacMillan
Limited, 1973. p397-398.
[7]ALI, Z.,
BENNET, E. Streptococcal infection in neonate. A study of 188 babies June
1981-December 1984. West Indian Medical
Journal, 1986, 35 (supplement):16-17, apud
CHADEE, D.D. e LE MAITRE, A. Ants: potencial mechanical vectors of hospital
infections in Trinidad. Trans. Royal Soc.
Trop. Med. Hyg. 84:297, 1990.
[8]EICHLER,
W. Gesichtspunke der Gesundheistshädlichkeit von Insekten unter besonderer
Berücksichttigung der pharaomeise. Wiss.
Z. Humboldt. Univ. Berl. Mathnat. Reihe, 13(1):113-118, 1964, apud JAMES, M.T., HARWOOD, R.F. Herm’s Medical Entomology. 6a ed.
(London): The MacMillian Company Collier-MacMillan Limited, 1973. p397-398.
[9]BIELAU,
B., HANSEL, R. Experiences in incidence and control of the Pharaoh ant in a
health resort. Z-Gesamte-Hyg.1990
Dec; 36(12): 661-663.
[10]CHADEE,
D.D. e LE MAITRE, A. Ants: potencial mechanical vectors of hospital infections
in Trinidad. Trans. Royal Soc. Trop. Med.
Hyg. 84:297, 1990.
[11]KRULL WH,
MAPES CR. Studies on the biology of Dicrocoelium
dendriticum (Rudolphi, 1819) Loos 1899 (Trematoda: Dicrocoelidae) including
its relationships to the intermediate host, Cionella lubrica (Müllu). The second intermediate host of Dicrocoelium dendriticum..Cornell Veterinarian 42:603-604, 1952, apud JAMES, M.T., HARWOOD, R.F. Herm’s Medical Entomology. 6a ed.
(London): The MacMillian Company Collier-MacMillan Limited, 1973. p397-398.
[12]O’ROURKE,
F.J. The medical and veterinary importance of the formicidae. Insectes Sociaux 3:107-118, 1956, apud JAMES, M.T., HARWOOD, R.F. Herm’s
Medical Entomology. 6a ed. (London): The MacMillian Company
Collier-MacMillan Limited, 1973. p397-398.
[13]BEATSON,
S.H. Pharaoh’s ants as pathogen vectors in hospitals. The Lancet 1(747):425-427,
fevereiro de 1972.
[14]WHO.
Urban vector and pest control. Geneva: World Health Organization, Technical Report Series 767, 1988 apud CHADEE, D.D. e LE MAITRE, A. Ants:
potencial mechanical vectors of hospital infections in Trinidad. Trans. Royal Soc. Trop. Med. Hyg.
84:297, 1990.
[15]JAMES, M.T.,
HARWOOD, R.F. Herm’s Medical Entomology.
6a ed. (London): The MacMillian Company Collier-MacMillan Limited, 1973. p397.
Nenhum comentário:
Postar um comentário